Il Museo offre la possibilità di ripercorrere la storia del popolamento del promontorio dalla preistoria ai giorni nostri.
Il percorso espositivo si svolge nei primi due piani superiori del palazzo.
Nel primo piano sono raccolte le ricche testimonianze dell'industria litica del paleolitico (sala 1), dove spicca un raro esempio di arte preistorica (un ciottolo con incisa l'immagine di un bisonte) e del neolitico (sala 2), che rappresentano la più importante acquisizione della ricerca sul promontorio degli ultimi anni. La particolare vocazione dell'area della manifattura metallurgica è documentata dalla ricostruzione di un forno per la fusione del rame di età eneolitica (sala 3), proveniente dal villaggio di San Carlo, nell'entroterra di San Vincenzo. La sala 4 è dedicata agli insediamenti dell'età del bronzo, tra cui spiccano i reperti provenienti dal villaggio di Poggio del Molino e della vicina necropoli di Villa del Barone, probabilmente destinata agli abitanti dello stesso villaggio. Con la sala 4 inizia l'illustrazione delle dinamiche che porteranno all'emergere di Populonia, l'unica città etrusca costruita sul mare e che dal rapporto con il mare ebbe particolare giovamento. La particolare fisionomia dei villaggi e delle necropoli dell'età del ferro è illustrata, tra l'altro, da un raro esempio di matrice per la fusione di oggetti di bronzo e dal ricco corredo della tomba I della necropoli di Poggio del Telegrafo, una delle prime documentazioni della tipologia della tomba a camera (sala 5). La particolare fioritura dell'età orientalizzante portò i principi di Populonia alla creazione di quelle imponenti manifestazioni dell'architettura tombale che ancora oggi sono visibili nel Parco Archeologico di Baratti. Tra i corredi funerari esposti spiccano, per la ricchezza e la varietà degli oggetti, la Tomba delle Oreficerie (sala 6) e quella detta dei Vasi Fittili (sala 7), ricche di ceramiche di importazione greca (Corinto, Samo, Atene, Rodi). L'ultima sala (8) è dedicata alle dinamiche del popolamento del territorio tra IX e VII secolo ed in particolare alle problematiche relative alle risorse metallurgiche (miniere del campigliese) e all'industria metallurgica (forni di Madonna di Valfucinaia). Se, infatti, la lavorazione del ferro elbano costituirà la principale risorsa della città di Populonia, è lo sfruttamento delle risorse minerarie dell'entroterra (piombo, rame, argento) e del ricco patrimonio boschivo a consentire il sorgere di quell'intensa attività metallurgica che caratterizza l'economia populoniese fino al suo ingresso nell'orbita di Roma. Il grande salone del II piano (sala 9) illustra le dinamiche che portano al sorgere e allo svilupparsi della città, con una sezione interamente dedicata alla metallotecnica (ricostruzione dei forni fusori di Baratti). La ricchezza delle élite cittadine del VI e V secolo a.C. è testimoniata, tra l'altro, dalla ricca serie delle ceramiche di importazione (particolarmente di origine ateniese), dalla qualità della produzione bronzistica locale, sia nel campo della statuaria devozionale, che nella manifattura di suppellettili di grandissimo pregio e raffinatezza (servizi da simposio, elementi di rivestimento di carri, bardature equine). L'enorme incremento demografico, documentato anche dalla presenza di iscrizioni di genti di origine greca, punica e italica, e la fioritura della prima età ellenistica sono testimoniati dalle produzioni locali (manufatti in bronzo e in piombo, ceramica a figure rosse, con decorazione sovradipinta, a vernice nera, tra cui spicca la serie che testimonia la presenza a Populonia di una succursale di un'officina romana) e dai ricchi corredi dei complessi tombali: spicca la raffinata serie di manufatti della tomba 14 della necropoli delle Grotte, uno dei più suggestivi esempi di paesaggio funerario dell'Etruria settentrionale, attualmente visitabile all'interno del Parco Archeologico di Populonia, frutto di una recente opera di restauro e valorizzazione.
Tra III e II secolo a.C. il rapporto privilegiato che lega Populonia a Roma determina la fioritura di imponenti complessi templari, che ancora oggi caratterizzano l'aspetto dell'acropoli della città: le rovine di un grandioso tempio (la cui ricca e pregevole, per quanto frammentaria, decorazione architettonica è qui esposta - sala 10) e le imponenti costruzioni del complesso denominato Le Logge, a lungo ritenuto una villa romana, attualmente oggetto di uno scavo intensivo che ha consentito di identificarne la funzione di grande area santuariale. Dell'importanza dello scalo portuale è documento primario il Relitto del Pozzino, recuperato nel corso degli anni Ottanta al largo di Baratti, con ricchissimi e straordinari reperti di varia natura, materiale e provenienza: anfore vinarie rodie ed italiche, preziosissimi vetri di manifattura siriana, un'incredibile ed unica serie di flaconi in legno, pregevoli ceramiche di origine greco-orientale, una imponente quantità di ceramiche a vernice nera di produzione campana, una notevole varietà di suppellettili in stagno. Alla fine del I secolo a.C., la desolante descrizione di Strabone, di circa un cinquantennio successiva alle distruzioni sillane, ci restituisce l'immagine di un centro urbano ormai destrutturato: appare tuttavia ancora vitale lo scalo portuale di Baratti, a cui afferisce la serie delle ville sparse nel territorio (qui testimoniate soprattutto dai reperti provenienti da quella di Poggio del Molino, l'unica regolarmente, seppure parzialmente, oggetto di indagine archeologica). La crisi appare comunque irreversibile: agli inizi del V secolo, a Rutilio Namaziano, che fa scalo a Populonia nel corso del viaggio da Roma verso le sue terre minacciate dai vandali, la città appare ormai un centro disabitato e in rovina ("anche le città muoiono"). L'ormai famosissima anfora argentea, rinvenuta fortuitamente nel mare di Baratti, è frutto di un antico naufragio e niente ci fa supporre che potesse essere destinata all'antica città etrusca. L'anfora è pregevolmente decorata a sbalzo, con soggetti tratti da miti pagani, testimonianza delle ultime resistenze del paganesimo.
Le vicende di San Cerbone, vescovo di Populonia in lotta contro il re goto Totila, segnano l'ultimo capitolo della città antica: da lì a poco, anche per sfuggire alle incursioni dal mare, la diocesi verrà spostata a Massa Marittima e dell'antica Populonia resterà a lungo solo il nome.
La storia del territorio dal Medioevo ai giorni nostri è percorsa solo attraverso pannelli illustrativi. I temi affrontati (gli interessi politici dei pisani nel corso del 1200, la nascita di Campiglia Marittima e Suvereto, l'emergere di Piombino nel Quattrocento, il progressivo ingresso dell'area nell'orbita medicea, le opere di bonifica di età lorenese, l'intensivo sfruttamento minerario della prima età industriale, il sorgere delle acciaierie di Piombino nell'Italia unita, la crisi post-industriale della fine del XX secolo) costituiscono il sottofondo per comprendere la riscoperta di Populonia, dalle prime segnalazioni degli eruditi cinquecenteschi e dei viaggiatori dell'Ottocento, alla fortuita scoperta della statua bronzea detta Apollo di Piombino (di cui è esposta una copia in grandezza naturale), ai primi scavi regolari ad opera di Isidoro Falchi prima e di Antonio Minto poi (a cui il Museo è dedicato).
L'apparato didattico comprende, oltre ai pannelli che illustrano le vicende del popolamento e gli specifici temi archeologici, ricostruzioni d'ambiente intese a descrivere le grandi modificazioni apportate dall'uomo al paesaggio nelle varie epoche: la preistoria, i villaggi dell'età del bronzo, la città etrusca, il paesaggio agrario e il sistema delle ville in età romana, l'abbandono della città in età tardo-antica, il paesaggio minerario dei primi del Novecento.

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